Das Stadtmuseum ist eine kulturelle Institution der Ortsgemeinde Rapperswil-Jona (Ressort Kultur). Die Ortsgemeinde und die politische Gemeinde Rapperswil-Jona übernahmen zu gleichen Teilen die Kosten für den Umbau und die Neuausrichtung von 2010/12. Über eine Leistungsvereinbarung beteiligt sich die politische Gemeinde massgeblich an den Kosten des Betriebs, die mehrheitlich von der Ortsgemeinde getragen werden.

Für die strategische Ausrichtung des Stadtmuseums ist der Museumsrat zuständig. Präsidiert wird dieses Gremium vom Ressortleiter Kultur des Ortsverwaltungsrates. Dem Museumsrat gehören Vertreter der Ortsgemeinde sowie der Stadt, Fachleute und der Museumsleiter in beratender Funktion an. Letzterer ist für die operative Leitung des Museums in betrieblichen wie inhaltlichen Belangen zuständig.